C'est avec grand plaisir que nous vous présentons les principales conclusions de notre étude, publiée dans Biology Open, dans lequel nous avons étudié the impact of metamorphosis and size on the aquatic feeding kinematics of the Iberian ribbed newt (Pleurodeles waltl Michahelles, 1830).
On n'a rien sans rien : les avantages de la métamorphose pourraient bien l'emporter sur ses inconvénients !
Lorsqu'une larve de salamandre subit sa métamorphose pour atteindre son stade adulte, ce processus entraîne un coût métabolique élevé. Elle peut perdre du poids, avoir du mal à se nourrir et devenir plus faible et plus vulnérable face aux prédateurs. Dans le pire des cas, elle peut ne pas survivre. À première vue, il est donc difficile de comprendre pourquoi un processus aussi coûteux a pu évoluer et se maintenir.
Pourtant, la métamorphose est loin d'être l'apanage des amphibiens. Elle est très répandue dans le règne animal : plus de 80 % des insectes et plus de la moitié des vertébrés subissent une métamorphose. Cela suggère donc que les avantages de la métamorphose pourraient l'emporter sur ses inconvénients.
L'une des principales explications est fournie par l'hypothèse du découplage adaptatif. Cette théorie suggère que la métamorphose rompt le lien entre les phénotypes larvaires et adultes. Cela peut présenter deux avantages principaux. Premièrement, chaque stade peut se spécialiser dans des ressources différentes (nourriture, environnement), ce qui réduit la concurrence entre les larves et les adultes. Deuxièmement, chaque stade peut être mieux adapté aux pressions sélectives spécifiques auxquelles il est confronté. Ensemble, ces avantages peuvent améliorer la survie tout au long du cycle de vie.
Le triton ibérique à côtes et son cycle de vie biphasique inhabituel
Si l’hypothèse du découplage adaptatif se vérifie, nous devrions également observer des différences dans le fonctionnement des organes associés aux parties du corps qui subissent une transformation au cours de la métamorphose. Cela apparaît particulièrement clairement lorsque la métamorphose s’accompagne d’un passage d’un milieu aquatique à un milieu terrestre, comme chez la plupart des salamandres biphasiques. En effet, la métamorphose s’accompagne de changements morphologiques majeurs liés à ce changement de mode de vie. Les exemples les plus frappants sont les systèmes locomoteur et alimentaire. Les larves se déplacent en nageant et capturent leurs proies par succion, tandis que les individus métamorphosés peuvent marcher sur terre et utiliser la préhension linguale (voir l'exemple de la préhension linguale ici).
Mais que se passe-t-il lorsque la métamorphose n'entraîne pas de changement majeur dans le mode de vie ? Le découplage fonctionnel existe-t-il encore ? C'est la question à laquelle nous avons cherché à répondre en étudiant la cinématique de l'alimentation chez le triton strié ibérique, une salamandre originaire du centre et du sud de la péninsule ibérique ainsi que du nord du Maroc. Cette espèce biphasique possède la capacité inhabituelle de rester aquatique tout au long de sa vie lorsque les étangs sont permanents. Par conséquent, bien que les larves et les métamorphes présentent des morphologies distinctes, ils partagent le même environnement, ce qui signifie qu’ils sont confrontés à des contraintes écologiques similaires, et ils continuent également à recourir à l’alimentation par succion pour capturer leurs proies (voir la vidéo ci-dessous).
Même alimentation, débit différent : une différence subtile entre les larves et les adultes
L'alimentation par aspiration repose principalement sur l'expansion rapide de la cavité buccale, provoquée par l'ouverture de la bouche et l'abaissement quasi simultané de l'os hyoïde. Ensemble, ces mouvements créent une pression négative à l'intérieur de la bouche, générant un flux qui aspire l'eau et les proies. Les mâchoires se referment ensuite pour retenir la proie, puis l'os hyoïde se soulève, ce qui expulse l'excès d'eau avant la déglutition.
Bien que les larves et les métamorphes utilisent le même mécanisme alimentaire de base, il existe une différence subtile concernant l'expulsion de l'eau. Chez les larves, l'eau pénètre par la bouche et ressort par les fentes branchiales situées à l'arrière de la tête. Cela crée un système d'écoulement unidirectionnel, l'eau s'écoulant dans un seul sens à travers la tête. Chez les individus métamorphosés, les fentes branchiales ont été résorbées au cours de la métamorphose. L'eau doit donc être expulsée par la bouche, ce qui inverse le sens du flux. Comme l'eau entre et sort par la bouche, on parle alors d'un système à flux bidirectionnel.
Notre méthode statistique pour tester l'hypothèse
Malgré tout, on ne savait toujours pas si les larves et les métamorphes présentaient réellement des différences dans la cinématique de leur alimentation par succion. De plus, nous souhaitions savoir si ces différences potentielles pouvaient s'expliquer simplement par la taille corporelle. Pour répondre à ces questions, nous avons réalisé des enregistrements vidéo à haute vitesse de 9 larves et de 10 tritons ibériques à côtes métamorphosés, de tailles croissantes.
À partir de ces vidéos, nous avons mesuré les paramètres d'expansion buccale, ainsi que la durée des mouvements de la bouche et de l'os hyoïde pendant l'alimentation par succion. Le plan statistique que nous avons utilisé nous a permis de répondre à trois questions simples : la taille a-t-elle une importance ? Le stade de développement a-t-il une importance ? Et la taille et le stade de développement ont-ils un effet conjoint sur la variable ?
Lorsque l'on représente graphiquement les mesures cinématiques en fonction de la taille corporelle, on peut observer comment ces mesures évoluent au fur et à mesure que les animaux grandissent. On peut s'attendre à trois tendances principales selon la réponse :
- Si seule la taille a une incidence, les larves et les métamorphes suivent la même relation par rapport à la taille. Elles peuvent donc être décrites par une seule droite de régression.
- Si le stade de développement a un effet indépendant de la taille, les larves et les métamorphes présentent des valeurs différentes, mais leur relation avec la taille reste la même. Il en résulte deux droites de régression parallèles dont les ordonnées à l'origine sont différentes.
- Si l'effet de la taille varie entre les larves et les métamorphes, la pente et l'ordonnée à l'origine de leurs droites de régression diffèrent toutes deux.
Expansion buccale : devenir plus grand et plus efficace pour attraper ses proies
Les paramètres d'expansion buccale étaient les seules variables non influencées par un effet conjoint de la taille et du stade de développement. L'ouverture buccale augmentait uniquement en fonction de la taille, tandis que l'abaissement de l'os hyoïde dépendait exclusivement du stade de développement, avec des valeurs plus élevées chez les métamorphes. Dans l'ensemble, ces résultats suggèrent que la capacité à capturer des proies plus grosses augmente avec la taille corporelle et pourrait être encore renforcée après la métamorphose grâce à un abaissement plus important de l'os hyoïde.
Du rythme lent au rythme rapide : comment le développement modifie les horaires des repas
En ce qui concerne les variables de durée, elles ont toutes été influencées par un effet conjoint de la taille et du stade de développement, selon une tendance constante : les durées augmentaient avec la taille chez les larves, mais diminuaient avec la taille chez les métamorphes. En fin de compte, cela signifie que, par rapport à leur taille, les métamorphes se déplaçaient plus rapidement que les larves.
Cette tendance coïncide avec les différences d'ossification du crâne entre les larves et les métamorphes (voir l'illustration tirée de Smirnov et al. 2020 ici). Le crâne larvaire est principalement cartilagineux, tandis que, pendant la métamorphose, un pic de sécrétion d'hormones thyroïdiennes favorise l'ossification et la différenciation du crâne métamorphique.
Cependant, les muscles peuvent agir plus efficacement sur les os ossifiés, car leur rigidité permet une transmission plus directe des forces musculaires. À l'inverse, les os cartilagineux sont plus souples et peuvent se déformer lors de la contraction musculaire, ce qui dissipe une partie de la force produite et réduit l'efficacité du mouvement.
Deux façons d'augmenter la puissance d'aspiration
Par rapport aux larves, les métamorphes présentent des mouvements d’expansion buccale plus rapides, ce qui pourrait leur permettre d’atteindre plus tôt la vitesse de flux maximale, une stratégie connue pour augmenter la force d’aspiration. Cependant, une expansion buccale plus lente chez les larves ne signifie pas nécessairement une aspiration plus faible. Elles pourraient en effet compenser ce phénomène grâce à leurs lobes labiaux développés, ces replis cutanés reliant les mâchoires supérieure et inférieure. Ces structures sont connues pour accroître l’efficacité de l’aspiration en réduisant la taille de l’ouverture buccale. De plus, les larves peuvent renforcer encore davantage la succion grâce à l’ouverture des fentes branchiales, qui commence pendant la phase d’expansion buccale et permet à l’eau de continuer à s’écouler de la bouche vers l’arrière de la tête.
Empêcher la proie de s'enfuir
Chez les métamorphes, le système d’écoulement bidirectionnel rend les phases finales de l’aspiration particulièrement difficiles. Une fois l’os hyoïde abaissé au maximum, le flux s’inverse, et les métamorphes doivent rouvrir légèrement la bouche pour expulser l’eau. Ces mouvements peuvent donner à la proie l’occasion de s’échapper. Par conséquent, raccourcir la durée de la fermeture des mâchoires et de l’élévation de l’hyoïde grâce à des mouvements plus rapides pourrait contribuer à réduire le risque de fuite de la proie. Chez les larves, bien que les mouvements soient plus lents, le risque de fuite de la proie peut également être réduit par leurs lobes labiaux, qui obstruent les parties latérales de la bouche. De plus, l’ouverture des fentes branchiales aide à maintenir la succion vers l’arrière de la tête, ce qui peut entraîner la proie plus profondément dans la gorge et réduire ses chances de s’échapper.
Des outils différents, un même objectif
En conclusion, la métamorphose modifie les relations entre la taille corporelle (SVL) et la plupart de nos variables cinématiques, ce qui va dans le sens de l’hypothèse du découplage adaptatif. Toutefois, des études supplémentaires sont nécessaires pour déterminer si ce découplage fonctionnel s'accompagne d'une réduction de la concurrence entre les stades de développement, comme le prévoit l'hypothèse. D'autant plus que nos résultats suggèrent plutôt un compromis morpho-fonctionnel : les larves pourraient améliorer leur capacité d'aspiration et de rétention des proies grâce à leurs lobes labiaux et à leurs fentes branchiales, tandis que les métamorphes pourraient compenser la perte de ces structures larvaires par des mouvements plus rapides rendus possibles par l'ossification crânienne.
